Sieve-element plastids and evolution of monocotyledons, with emphasis on Melanthiaceae sensu lato and Aristolochiaceae-Asaroideae, a putative dicotyledon sister group

Abstract

Monocotyledons are distinguishable from dicotyledons by their subtype P2 sieve-element plastids containing cuneate protein crystals, a synapomorphic character uniformly present from basal groups through Lilioids to Commelinoids. The dicotyledon generaAsarum andSaruma (Aristolochiaceae-Asaroideae) are the only other taxa with cuneate crystals, but their sieveelement plastids include an additional large polygonal crystal, as is typical of many eumagnoliids. New investigations in Melanthiaceae s.l. revealed the same pattern (polygonal plus cuneate crystals) in the sieve-element plastids ofJaponolirion osense (Japonoliriaceae/Petrosaviaceae), ofHarperocallis flava, Pleea tenuifolia, andTofleldia (all: Tofieldiaceae). InNarthecium ossifragum a large crystal, present in addition to cuneate ones, usually breaks up into several small crystals, whereas inAletris glabra andLophiola americana (Nartheciaceae) and in all of the 15 species studied and belonging to Melanthiaceae s.str. only cuneate crystals are found. Highresolution TEM pictures reveal a crystal substructure that is densely packed in both cuneate and polygonal forms, but in Tofieldiaceae the polygonal crystals stain less densely, probably as a result of the slightly wider spacing of their subunits. The small crystals ofNarthecium are “loose”; that is, much more widely spaced. Such “loose” crystals are commonly found in sieve-element plastids of Velloziaceae, present there in addition to angular crystals, and together with cuneate crystals in a few Lilioids and many taxa of Poales (Commelinoids). Ontogenetic studies of the sieve elements ofSaruma, Aristolochia, and several monocotyledons have shown that in their plastids cuneate crystals develop very early and independent from a polygonal one present in some taxa. Therefore, a conceivable particulation of polygonal into cuneate crystals is excluded. Consequently, mutations of some monocotyledons that contain a lone, large, polygonal crystal in their sieve-element plastids are explained as the result of a complex genetic block. The total result of all studies in sieve-element plastids suggests thatJaponolirion and Tofieldiaceae are the most basal monocotyledons and that Aristolochiaceae are their dicotyledon sister group.

Zusammenfassung

Die Siebelementplastiden der Monokotyledonen unterscheiden sich von denen aller anderen Samenpflanzen durch keilförmige Proteinkristalle, ein synapomorphes Merkmal, das in Vertretern aller höheren Taxa vorhanden ist.Asarum undSaruma (Aristolochiaceae-Asaroideae) sind die einzigen Vertreter außerhalb der Monokotylen, die ebenfalls dieses Merkmal besitzen. Ihre Siebelementplastiden enthalten aber daneben auch einen großen polygonalen Kristall, wie er bei vielen Eumagnoliiden angetroffen wird. In Untersuchungen an Vertretern der Melanthiaceae s.l. wurde das gleiche Muster in Piastiden vonJaponolirion osense (Japonoliriaceae/ Petrosaviaceae),Harperocallis flava, Pleea tenuifolia und mehrerenTofieldia-Arten (alle: Tofieldiaceae) gefunden. Die Siebelementplastiden vonNarthecium ossifragum enthalten neben keilförmigen Kristallen ebenfalls einen großen Kristall, der aber in der Regel in mehrere kleinere zerfällt, während inAletris glabra undLophiola americana (Nartheciaceae) und 15 weiteren Arten, die jetzt zu den Melanthiaceae s.str. gezählt werden, nur keilförmige Kristalle gefunden wurden. In elektronenmikroskopischen Abbildungen mit hoher Auflösung erscheinen die keilförmigen und polygonalen Kristalle als aus dicht gepackten Untereinheiten zusammengesetzt. Allerdings sind die polygonalen Kristalle der Tofieldiaceae meist weniger stark kontrastiert, vermutlich als Ergebnis einer etwas lockeren Anordnung ihrer Untereinheiten. Die kleinen Kristalle vonNarthecium haben eine weitaus lockere Zusammensetzung, d.h. ihre Untereinheiten stehen in weiterem Abstand. Solche ‚’lockeren” Kristalle sind auch in den Plastiden anderer Taxa anzutreffen: in den Velloziaceae regelmäßig neben angularen Kristallen und in einigen Vertretern der Lilianae und Commelinanae (z.B. in vielen Poales) neben keilförmigen Kristallen. Untersuchungen zur Ontogenie der Siebelemente vonSaruma, Aristolochia und mehreren Monokotyledonen verdeutlichen, dass keilförmige Kristalle sehr früh in der Differenzierung der Piastiden gebildet werden und auch unabhängig von einem eventuell vorher schon vorhandenen polygonalem Kristall. Es wird daher ausgeschlossen, dass keilförmige Kristalle durch einen partiellen oder vollständigen Zerfall von polygonalen entstehen. Dementsprechend sind auch die großen polygonalen Kristalle, die als alleiniger Einschluss von Siebelementplastiden in Mutationen weniger Monokotylen gefunden wurden, nicht als Vorläufer von keilförmigen Kristallen, sondern als durch einen komplexen genetischen Block entstanden, zu erklären. In Summe der Untersuchungen an Siebelementplastiden erscheinenJaponolirion und die Tofieldiaceae als an der Basis der Monokotyledonen stehende Taxa und die Aristolochiaceae als ihre Schwestergruppe unter den Dicotyledonen.